Drakengard 3 transporte les joueurs dans un monde médiéval où six sœurs de la déesse-like appelées « Intoners » ont apporté la paix à la terre avec leur pouvoir de manipuler la magie à travers la chanson. L’harmonie est perturbée, cependant, quand la sœur aînée, Zero, tente d’assassiner ses jeunes sœurs avec l’aide de son compagnon de dragon, Mikhail. Comme l’histoire progresse, les joueurs se retrouvent dans une bataille pour percer le mystère de zéro et d’apprendre ses véritables intentions.
